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PRESENÇA E IMPACTO DE BEMISIA TABACI (GENN.) (HOMOPTERA: ALEYRODIDAE) EM CULTURAS HORTÍCOLAS, EM PORTUGAL

INTRODUÇÃO As moscas brancas (Homoptera: Aleyrodidae) constituem pragas-chave em várias culturas hortícolas de estufa e de ar livre, por todo o mundo. Em Portugal, as duas espécies com maior impacto neste tipo de culturas são Trialeurodes vaporariorum (Westw.) (a “mosca branca das estufas”) e Bemisia tabaci (Genn.) (a “mosca branca do feijão” ou “da batata-doce”).

T. vaporariorum encontra-se dispersa pelas principais áreas hortícolas do País, desde 1980, com importante impacto económico. B. tabaci foi detectada pela primeira vez em Portugal, em 1992, encontrando-se instalada, desde 1995, no Algarve, onde tem causado graves prejuízos, e, mais recentemente, desde 2006, no Alentejo e em parte do Ribatejo e Oeste; tem sido ocasionalmente detectada noutras regiões do País.

Tendo em conta a sua presença há mais de duas décadas no País e a sua dispersão geográfica, T. vaporariorum foi alvo, em Portugal, de um maior número de trabalhos de investigação do que B. tabaci. Contudo, os bem conhecidos prejuízos associados a esta última espécie e a sua recente expansão geográfica a nível nacional motivaram os autores deste trabalho a fazerem o “ponto de situação” da sua presença e impacto no País, com o intuito de se perspectivarem futuras linhas de acção.

A PRAGA O elevado potencial biótico de B. tabaci, a sua vasta gama de plantas hospedeiras, ampla distribuição geográfica e facilidade de aquisição de resistência a pesticidas têm tornado esta espécie numa praga-chave em muitas culturas por todo o mundo. Entre as culturas mais atingidas estão as do tomate, pimento, beringela, batata-doce, pepino, feijão, bem como outras cucurbitáceas, solanáceas e leguminosas, além das ornamentais (Guimarães & Louro, 1995; Lopes, 2003). Aliás, a dispersão geográfica tem ocorrido principalmente através das ornamentais (as “poinsetia” ou “ estrelas de natal”, Euphorbia pulcherrima) (Guimarães et al., 1996; D. H. Lopes, M. F.

Aguiar e C. F. Carvalho, com. pess.). Na Madeira, também estão referenciadas fruteiras como hospedeiras, nomeadamente goiabeira e bananeira (M. F. Aguiar, com. pess.).

Os prejuízos que esta espécie provoca resultam da actividade de alimentação, mais especificamente: (1) da injecção de saliva tóxica, que afecta o normal desenvolvimento dos órgãos atacados; (2) da produção de melada, que promove desenvolvimento de fumagina sobre folhas, flores e frutos, com a consequente redução da capacidade fotossintética e do valor comercial dos produtos; (3) e, principalmente, da transmissão de vírus.

B. tabaci tem sido alvo de legislação a nível da União Europeia. Portugal foi declarado zona protegida da UE (Directiva 92/76/ CEE) em 1992, de modo a evitar-se a entrada desta espécie. Contudo, em 1995, o Algarve foi excluído desta zona protegida, por a espécie já estar aí instalada (Directiva 95/40/CE), e mais recentemente, em 2006, o Alentejo e parte do Ribatejo e Oeste foram também excluídos da referida zona (Directiva 2006/35/ CE). O resto do País continua como zona protegida da UE para B. tabaci, incluindo os municípios de Alcobaça, Alenquer, Bombarral, Cadaval, Caldas da Rainha, Lourinhã, Nazaré, Óbidos, Peniche e Torres Vedras (Directiva 2006/36/CE).

No Algarve, Alentejo e em parte do Ribatejo e Oeste, B. tabaci encontra-se instalada, sendo o nível de prejuízos substancialmente mais elevado no Algarve, onde a área de tomate de estufa diminuiu 48%, no período de 1995 a 2002 (Ramos et al., 2002b), em resultado da acção desta espécie e de Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV), por ela transmitido. Relativamente às restantes regiões do País, a espécie tem sido detectada pontualmente, especialmente em plantas provenientes de outras regiões ou países, mas tem sido logo eliminada, por destruição do material vegetal infestado (Leite & Pinto, 1998; Queirós et al., 2000a; Marques & Mexia, 2001; D. H. Lopes, M. F. Aguiar, A. P. Nunes e C. F. Carvalho, com. pess.).

A presença e impacto de B. tabaci no Algarve e no Ribatejo e Oeste, duas importantes regiões de horticultura protegida do País, têm sido muito diferentes, embora as culturas, as estruturas das estufas e as práticas culturais sejam similares nas duas regiões, e se verifique grande mobilidade de material vegetal do Algarve para o Ribatejo e Oeste.

Esta diferença, na presença e impacto da espécie nas duas regiões tem sido atribuída ao clima atlântico do Oeste, que apresenta temperaturas moderadas e elevada humidade relativa, e que influencia negativamente o desenvolvimento e actividade de B. tabaci, enquanto que o clima mediterrânico do Algarve, mais quente e seco, se apresenta favorável ao desenvolvimento da espécie (Queirós et al., 2000a; Marques & Mexia, 2001).

UMA ESPÉCIE, VÁRIOS BIÓTIPOS B. tabaci compreende mais de 24 biótipos dispersos por várias regiões do mundo, constituindo um complexo de biótipos. Estes biótipos são, fundamentalmente, populações morfologicamente iguais mas com algumas diferenças bioecológicas, que se distinguem com recurso a técnicas bioquímicas e biomoleculares (Banks et al., 1998; Marques, 2002; Lopes, 2003).

Em Portugal, foram detectados os biótipos B e Q, sendo este último o mais abundante.

Marques (2002), Lopes (2003) e Marques et al.

(2004) fazem, ainda, referência ao que poderá ser um biótipo híbrido entre B e Q, que ainda não está caracterizado. Em Espanha, está também identificado o biótipo S, que não tem tido impacto agronómico nesse País (Lopes, 2003).

TRANSMISSÃO DE FITOVÍRUS B. tabaci transmite mais de 130 espécies de vírus, pertencentes aos géneros Begomovirus (família Geminiviridae), Crinivirus (família Closteroviridae), Ipomovirus (família Potyviridae) e Carlavirus (família Flexiviridae). Na última década, os problemas fitovirológicos associados a B. tabaci têm assumido importância crescente na agricultura a nível mundial, devido à dispersão de vírus endémicos de regiões tropicais e subtropicais, em novas áreas geográficas e também à emergência de vírus novos, ou ainda não descritos (Louro, 2004; Brown, 2007).

Em Portugal, no Outono de 1995, apareceu no Algarve um surto epidémico de uma nova virose do tomateiro transmitida por B. tabaci, o qual teve grande impacto social e económico na região. Foi identificado o TYLCV como o patogéneo responsável pela referida epidemia (Louro et al., 1996a; 1996b). TYLCV, sensu latum, designa um grupo de espécies de vírus do género Begomovirus que causam uma virose similar do tomateiro (Moriones & Navas-Castillo, 2000). Desde então, ocorrem anualmente epidemias desta virose em culturas protegidas de tomateiro no Algarve, que são factor limitante das tradicionais culturas de tomateiro de Outono/Inverno na região (Arsénio et al., 2002; Louro et al., 2002).

Em 1998, foi identificado também o TYLCV, associado à emergência de uma doença grave do feijoeiro, no Algarve (Louro & Fernandes, 1998; Louro & Accotto, 1999; Louro et al., 2002). A caracterização do vírus isolado do feijoeiro revelou que este pertencia à mesma espécie de TYLCV, responsável pelos surtos epidémicos em tomateiro, ou seja à espécietipo do complexo TYLCV, anteriormente designada por TYLCV-Is. A identificação das espécies de vírus do complexo TYLCV é relevante para a caracterização dos surtos epidémicos, e para isso tem de se recorrer a técnicas biomoleculares de diagnóstico (Accotto et al., 2000). Estudos epidemiológicos, realizados desde a introdução do TYLCV em Portugal, demonstraram variabilidade genética e biológica das populações de TYLCV, o que poderá indicar que várias espécies de vírus, ou formas recombinantes estejam presentes (Louro et al., não publicado).

As síndromes dos amarelos do tomateiro e das cucurbitáceas, consideradas, frequentemente, pelos agricultores, como causadas por deficiências nutricionais, são atribuídas a vírus emergentes do género Crinivirus transmitidos por moscas brancas (Louro et al., 2000b). Em 2000, foi identificado o Tomato chlorosis virus (ToCV), um novo crinivirus transmitido por B. tabaci e T. vaporariorum, em culturas protegidas de tomateiro (Louro et al., 2000a). Adicionalmente, foi identificado o Cucurbit yellow stunting disorder virus (CYSDV), crinivirus transmitido por B. tabaci, em culturas protegidas de pepino e melão e também em culturas de ar livre de melancia e abóbora (Louro et al., 2000c; Louro & Quinot, 2001). Em 2003, foi também diagnosticado o Cucumber vein yellow virus (CVYV), vírus emergente do género Ipomovirus, transmitido por B. tabaci, em várias espécies de cucurbitáceas de culturas protegidas e de ar livre (Louro et al., 2003; 2004).

Convém salientar que estes vírus são de quarentena, categoria A2 da Organização Europeia e Mediterrânea para a Protecção das Plantas (OEPP), e têm estado limitados à região do Algarve, porém representam uma séria ameaça para as culturas hortícolas e horto-industriais nas regiões de Alentejo e Ribatejo e Oeste, onde os vectores já estão estabelecidos. No Verão de 2005 ocorreu um surto epidémico de ToCV e TYLCV, associado a grande infestação de B. tabaci em tomate de indústria no Concelho de Campo Maior, Alentejo (Louro et al. 2007).

ESTIMATIVA DO RISCO Cerca de 50% da produção dos viveiros do Algarve destina-se ao resto do País, pelo que, desde que B. tabaci foi detectada naquela região, a monitorização desta espécie foi assumida como uma prioridade fitossanitária a nível nacional, com especial atenção para os viveiros de hortícolas, de modo a evitar-se a sua dispersão e a de vírus por ela transmitidos (Ramos et al., 2002a).

A estimativa do risco tem sido realizada com recurso a armadilhas adesivas amarelas (Fernandes & Ramos, 1996; Leite & Pinto, 1998; Arsénio et al., 2002; Lopes, 2002; Ramos et al., 2002a) e/ou à inspecção visual, ao início da manhã, de folhas/ folíolos (nos 3 estratos das plantas) e/ou de plantas inteiras (Arsénio et al., 2002; Ramos et al., 2002b; Queirós et al., 2003; Lopes, 2003).

O nível económico de ataque relativo a B.

tabaci depende, nomeadamente, da presença dos vírus transmitidos pela espécie na cultura e do estado fenológico da mesma. À partida, quando os vírus estão presentes na cultura, a tolerância à presença do vector é zero. Contudo, tendo em conta que quanto mais jovem é a planta maior a susceptibilidade ao vírus e a gravidade da infecção, passadas seis semanas após a plantação, poderá haver alguma tolerância à presença de B. tabaci (Arsénio et al., 2002; N. Ramos, com. pess.).

No Algarve, os níveis populacionais de B.

tabaci têm vindo a aumentar relativamente a T. vaporariorum, numa possível substituição de uma espécie pela outra (Figueiredo et al., 2000; Queirós, 2000b; Dores, 2005).

Nas condições do Algarve, B. tabaci é polivoltina (Ramos et al., 2002b) e está aí presente durante todo o ano. O período de maior risco começa em Março, em estufas (quando a temperatura média é de 20°C) e em Junho, em culturas de ar livre (temperatura média de 25° C), após o que a abundância populacional aumenta até ao Outono. As populações são mais elevadas no Verão e início do Outono, e consideravelmente reduzidas no Inverno, que é passado principalmente na fase larvar (Ramos et al., 2002b; Lopes, 2003).

A correcta identificação das espécies é essencial, dada a sua diferente capacidade de transmissão de vírus e de aquisição de resistência a insecticidas. As diferentes espécies de moscas brancas são diferenciadas através de algumas características morfológicas das pupas e dos adultos, como por exemplo as que se verificam ao nível da glândula do cimento, glândula acessória do aparelho reprodutor das fêmeas, descrita e ilustrada em Guimarães (1996).

PROSPECÇÃO DE INIMIGOS NATURAIS A grande capacidade de B. tabaci em desenvolver resistência aos pesticidas tem obrigado à procura de alternativas, onde se inclui o fomento da limitação natural e a realização de tratamentos biológicos. Diversos trabalhos de prospecção realizados no país têm revelado quais os inimigos naturais presentes, naturalmente, nas culturas, o que permite a identificação das condições essenciais à sua conservação e a não introdução de espécies exóticas na realização dos tratamentos biológicos.

No Quadro 1 são apresentadas as espécies de parasitóides de B. tabaci detectadas em hortícolas, em Portugal.

Relativamente aos predadores, estão identificados no País, os mirídeos (Heteroptera: Miridae) Dicyphus cerastii, Nesidiocoris tenuis (Silva, 1996; Carvalho, 1999), Macrolophus caliginosus (Lindberg, 1962) e, ainda, o díptero (Muscidae) Coenosia attenuata (Prieto et al., 2005). Os dois últimos mírídeos são aconselhados para tratamentos biológicos pela DGPC (www.min-agricultura.pt). Silva (1996) e Carvalho & Mexia (2000) identificaram D.

cerastii como sendo o mirídeo mais abundante nas estufas do Oeste.

Algumas destas espécies não são endémicas, pois foram introduzidas no passado, porém, actualmente, ocorrem nas culturas, de um modo natural, sem resultarem de um tratamento biológico recente: é o caso, por exemplo, de Encarsia pergandiella.

Salienta-se que os trabalhos de prospecção de Queirós et al. (2003), em várias culturas hortícolas no Algarve e Ribatejo e Oeste, e de Dores (2005), também em várias culturas no Algarve, não detectaram E. formosa, uma espécie muito utilizada em culturas protegidas em vários países europeus, e amplamente comercializada. Estes resultados estão de acordo com os obtidos noutros países da Bacia do Mediterrâneo (Giorgini & Viggiani, 2000) e com a hipótese de a espécie não estar bem adaptada às respectivas condições ambientais.

Também Eretmocerus eremicus, amplamente comercializado, foi detectado em níveis populacionais muito baixos, no Algarve (Dores, 2005).

E. mundus é particularmente abundante no Algarve (Dores, 2005), tal como E. pergandiella, que também é abundante na zona de Torres Vedras (Queirós, 2000b). Ambas as espécies são também parasitóides de T.

vaporariorum.

Na procura de hospedeiros de D. cerastii alternativos à cultura de tomate, entre a flora adventícia, Carvalho (1999) não obteve resultados conclusivos.

É importante referir que, embora a luta biológica esteja a ter muito sucesso no combate a T. vaporariorum, no caso de B. tabaci tem havido grande dificuldade devido ao facto desta espécie ser vectora de vírus de plantas com elevado impacto económico. Assim, caso se verifique a presença de vírus na cultura, torna-se necessária a aplicação de pesticidas, em detrimento do tratamento biológico, para um mais rápido combate ao vector, com a desvantagem da incompatibilidade entre estes dois meios de luta. Com frequência, observase que, em estufas sujeitas a tratamentos com pesticidas, os parasitóides só são detectados no final do período cultural, quando os agricultores já não efectuam esses tratamentos (Marques & Mexia, 2001). De igual modo, na prospecção de mirídeos realizada por Silva (1996), foi em estufas de agricultura biológica que se detectou uma maior abundância de mirídeos, relativamente à protecção integrada e, principalmente, em relação à luta química convencional. Contudo, numa situação de necessidade de uso de pesticidas numa cultura, a aplicação de tratamentos biológicos nas áreas adjacentes poderá contribuir para reduzir a abundância do vector e, portanto, a pressão de infecção entre culturas.

PROTECÇÃO INTEGRADA Apesar da dificuldade colocada pela transmissão dos vírus à implementação de programas de protecção integrada, várias são as medidas que estão a ser utilizadas com o objectivo de minorar o impacto de B. tabaci em Portugal (Guimarães & Louro, 1995; Arsénio et al., 2002; Ramos et al., 2002b; Rodrigues, 2003), tais como: (1) utilização de plantas de viveiro isentas de moscas brancas e de vírus; (2) destruição das plantas doentes, e das adventícias hospedeiras do vector e/ou do vírus dentro e na vizinhança da cultura, durante e no final do ciclo cultural, através de arranque e queima; (3) exclusão do vector, através de (a) aplicação de redes de malha apropriada nas janelas/ nas ventilações das estufas, (b) manutenção do plástico intacto nessas estruturas, (c) utilização de portas duplas calafetadas, (d) condicionamento do acesso de pessoas às áreas de produção; (4) monitorização com armadilhas amarelas colocadas ao nível do topo da cultura; (5) destruição do vector através de tratamentos químicos e/ou biológicos; (6) ajustamento das datas de plantação, de modo a coincidirem com épocas de menor infestação de B. tabaci; (7) garantia de que não haja coexistência de culturas em diferentes estados de desenvolvimento na mesma estufa; (8) utilização de cultivares tolerantes/resistentes aos vírus.

APRECIAÇÃO GLOBAL - LINHAS DE TRABALHO A DESENVOLVER Em Portugal, tem-se descurado a identificação dos biótipos de B. tabaci, o que é de especial relevância dadas as diferenças bioecológicas entre eles, que se traduzem num diferente impacto económico e exigem diferentes estratégias de controlo. Esta lacuna deve-se, em grande parte, ao facto de nessa identificação estarem envolvidas técnicas de bioquímica e biologia molecular, que têm sido muito pouco utilizadas na taxonomia dos insectos no nosso País, onde a análise macro e microscópica de características morfológicas é, ainda, a base da identificação entomológica.

Urge, pois, aproveitar as potencialidades das novas técnicas disponíveis.

A inventariação dos inimigos de B. tabaci, a qual tem vindo a ser feita no nosso País, e deve continuar, permite-nos ter conhecimento da biodiversidade existente no território nacional e evitar a introdução de espécies exóticas aquando da realização de tratamentos biológicos para o combate à praga. Contudo, a selecção dos inimigos a utilizar nestes tratamentos deve ter em conta não só a sua presença e abundância nas culturas, mas também a eficiência da sua acção. Assim, para além da inventariação dos inimigos naturais, há que investir na avaliação do seu papel funcional nos ecossistemas agrários, neste caso, a avaliação da sua eficiência como predadores ou parasitóides.

É de particular importância a presença de infra-estruturas ecológicas na vizinhança das culturas, que constituam abrigos onde os inimigos naturais da praga estejam a salvo dos tratamentos com pesticidas, ou de outras intervenções negativas para a biodiversidade, e de onde possam recolonizar as culturas agrícolas. Estas estruturas devem ser identificadas para os diferentes inimigos naturais conhecidos e a gestão das mesmas deve ser estudada.

Para uma correcta selecção das substâncias activas a utilizar nos tratamentos químicos, com vista à optimização do seu efeito, urge avaliar a resistência das populações de B.

tabaci existentes em Portugal às substâncias activas homologadas.

Desde 1995, os problemas fitovirológicos associados a moscas brancas têm vindo a aumentar no País: novos vírus identificados, novas culturas afectadas e outras em risco, nomeadamente horto-industriais e ornamentais e, introdução de vírus em novas regiões.

Actualmente, o cenário é bastante complexo, por exemplo na cultura do tomateiro, onde podem coexistir na mesma parcela e na mesma planta diferentes espécies de vírus transmitidos pela B. tabaci e/ou o mesmo vírus transmitido por B. tabaci e T. vaporariorum. Várias linhas de investigação estão em aberto. Especial ênfase deverá ser dada a estudos de epidemiologia, visando a definição de estratégias de protecção das culturas. Neste âmbito, salienta-se a necessidade de implementação de estudos das relações vírus-vector e, nomeadamente, a avaliação da eficiência e competência das populações portuguesas de B. tabaci de transmitirem vírus.