PRESENÇA E IMPACTO DE BEMISIA TABACI (GENN.) (HOMOPTERA: ALEYRODIDAE)
EM CULTURAS HORTÍCOLAS, EM PORTUGAL
INTRODUÇÃO
As moscas brancas (Homoptera: Aleyrodidae) constituem pragas-chave em várias
culturas hortícolas de estufa e de ar livre, por
todo o mundo. Em Portugal, as duas espécies
com maior impacto neste tipo de culturas são
Trialeurodes vaporariorum (Westw.) (a
“mosca branca das estufas”) e Bemisia tabaci
(Genn.) (a “mosca branca do feijão” ou “da
batata-doce”).
T. vaporariorum encontra-se dispersa pelas
principais áreas hortícolas do País, desde 1980,
com importante impacto económico. B. tabaci
foi detectada pela primeira vez em Portugal,
em 1992, encontrando-se instalada, desde
1995, no Algarve, onde tem causado graves
prejuízos, e, mais recentemente, desde 2006,
no Alentejo e em parte do Ribatejo e Oeste;
tem sido ocasionalmente detectada noutras
regiões do País.
Tendo em conta a sua presença há mais de
duas décadas no País e a sua dispersão
geográfica, T. vaporariorum foi alvo, em
Portugal, de um maior número de trabalhos
de investigação do que B. tabaci. Contudo, os
bem conhecidos prejuízos associados a esta
última espécie e a sua recente expansão
geográfica a nível nacional motivaram os
autores deste trabalho a fazerem o “ponto de
situação” da sua presença e impacto no País,
com o intuito de se perspectivarem futuras
linhas de acção.
A PRAGA
O elevado potencial biótico de B. tabaci,
a sua vasta gama de plantas hospedeiras, ampla
distribuição geográfica e facilidade de aquisição de resistência a pesticidas têm tornado
esta espécie numa praga-chave em muitas
culturas por todo o mundo. Entre as culturas
mais atingidas estão as do tomate, pimento,
beringela, batata-doce, pepino, feijão, bem
como outras cucurbitáceas, solanáceas e leguminosas, além das ornamentais (Guimarães &
Louro, 1995; Lopes, 2003). Aliás, a dispersão
geográfica tem ocorrido principalmente
através das ornamentais (as “poinsetia” ou “
estrelas de natal”, Euphorbia pulcherrima)
(Guimarães et al., 1996; D. H. Lopes, M. F.
Aguiar e C. F. Carvalho, com. pess.). Na
Madeira, também estão referenciadas fruteiras
como hospedeiras, nomeadamente goiabeira
e bananeira (M. F. Aguiar, com. pess.).
Os prejuízos que esta espécie provoca
resultam da actividade de alimentação, mais
especificamente: (1) da injecção de saliva
tóxica, que afecta o normal desenvolvimento
dos órgãos atacados; (2) da produção de
melada, que promove desenvolvimento de
fumagina sobre folhas, flores e frutos, com a
consequente redução da capacidade fotossintética e do valor comercial dos produtos; (3)
e, principalmente, da transmissão de vírus.
B. tabaci tem sido alvo de legislação a
nível da União Europeia. Portugal foi declarado zona protegida da UE (Directiva 92/76/
CEE) em 1992, de modo a evitar-se a entrada
desta espécie. Contudo, em 1995, o Algarve
foi excluído desta zona protegida, por a espécie
já estar aí instalada (Directiva 95/40/CE), e
mais recentemente, em 2006, o Alentejo e
parte do Ribatejo e Oeste foram também
excluídos da referida zona (Directiva 2006/35/
CE). O resto do País continua como zona
protegida da UE para B. tabaci, incluindo os
municípios de Alcobaça, Alenquer, Bombarral, Cadaval, Caldas da Rainha, Lourinhã,
Nazaré, Óbidos, Peniche e Torres Vedras
(Directiva 2006/36/CE).
No Algarve, Alentejo e em parte do Ribatejo e Oeste, B. tabaci encontra-se instalada,
sendo o nível de prejuízos substancialmente
mais elevado no Algarve, onde a área de
tomate de estufa diminuiu 48%, no período
de 1995 a 2002 (Ramos et al., 2002b), em
resultado da acção desta espécie e de Tomato
yellow leaf curl virus (TYLCV), por ela
transmitido. Relativamente às restantes regiões
do País, a espécie tem sido detectada pontualmente, especialmente em plantas provenientes
de outras regiões ou países, mas tem sido logo
eliminada, por destruição do material vegetal
infestado (Leite & Pinto, 1998; Queirós et al.,
2000a; Marques & Mexia, 2001; D. H. Lopes,
M. F. Aguiar, A. P. Nunes e C. F. Carvalho,
com. pess.).
A presença e impacto de B. tabaci no
Algarve e no Ribatejo e Oeste, duas importantes regiões de horticultura protegida do
País, têm sido muito diferentes, embora as
culturas, as estruturas das estufas e as práticas
culturais sejam similares nas duas regiões, e
se verifique grande mobilidade de material
vegetal do Algarve para o Ribatejo e Oeste.
Esta diferença, na presença e impacto da
espécie nas duas regiões tem sido atribuída ao
clima atlântico do Oeste, que apresenta
temperaturas moderadas e elevada humidade
relativa, e que influencia negativamente o
desenvolvimento e actividade de B. tabaci,
enquanto que o clima mediterrânico do
Algarve, mais quente e seco, se apresenta
favorável ao desenvolvimento da espécie
(Queirós et al., 2000a; Marques & Mexia,
2001).
UMA ESPÉCIE, VÁRIOS BIÓTIPOS
B. tabaci compreende mais de 24 biótipos
dispersos por várias regiões do mundo,
constituindo um complexo de biótipos. Estes
biótipos são, fundamentalmente, populações
morfologicamente iguais mas com algumas
diferenças bioecológicas, que se distinguem
com recurso a técnicas bioquímicas e biomoleculares (Banks et al., 1998; Marques,
2002; Lopes, 2003).
Em Portugal, foram detectados os biótipos
B e Q, sendo este último o mais abundante.
Marques (2002), Lopes (2003) e Marques et al.
(2004) fazem, ainda, referência ao que poderá
ser um biótipo híbrido entre B e Q, que ainda
não está caracterizado. Em Espanha, está também
identificado o biótipo S, que não tem tido impacto
agronómico nesse País (Lopes, 2003).
TRANSMISSÃO DE FITOVÍRUS
B. tabaci transmite mais de 130 espécies
de vírus, pertencentes aos géneros Begomovirus (família Geminiviridae), Crinivirus
(família Closteroviridae), Ipomovirus (família
Potyviridae) e Carlavirus (família Flexiviridae). Na última década, os problemas fitovirológicos associados a B. tabaci têm assumido
importância crescente na agricultura a nível
mundial, devido à dispersão de vírus endémicos de regiões tropicais e subtropicais, em
novas áreas geográficas e também à emergência de vírus novos, ou ainda não descritos
(Louro, 2004; Brown, 2007).
Em Portugal, no Outono de 1995, apareceu
no Algarve um surto epidémico de uma nova
virose do tomateiro transmitida por B. tabaci,
o qual teve grande impacto social e económico
na região. Foi identificado o TYLCV como o
patogéneo responsável pela referida epidemia
(Louro et al., 1996a; 1996b). TYLCV, sensu
latum, designa um grupo de espécies de vírus
do género Begomovirus que causam uma
virose similar do tomateiro (Moriones &
Navas-Castillo, 2000). Desde então, ocorrem
anualmente epidemias desta virose em
culturas protegidas de tomateiro no Algarve,
que são factor limitante das tradicionais
culturas de tomateiro de Outono/Inverno na
região (Arsénio et al., 2002; Louro et al., 2002).
Em 1998, foi identificado também o TYLCV,
associado à emergência de uma doença grave
do feijoeiro, no Algarve (Louro & Fernandes,
1998; Louro & Accotto, 1999; Louro et al.,
2002). A caracterização do vírus isolado do
feijoeiro revelou que este pertencia à mesma
espécie de TYLCV, responsável pelos surtos
epidémicos em tomateiro, ou seja à espécietipo do complexo TYLCV, anteriormente
designada por TYLCV-Is. A identificação das
espécies de vírus do complexo TYLCV é
relevante para a caracterização dos surtos
epidémicos, e para isso tem de se recorrer a
técnicas biomoleculares de diagnóstico
(Accotto et al., 2000). Estudos epidemiológicos, realizados desde a introdução do
TYLCV em Portugal, demonstraram variabilidade genética e biológica das populações
de TYLCV, o que poderá indicar que várias
espécies de vírus, ou formas recombinantes
estejam presentes (Louro et al., não publicado).
As síndromes dos amarelos do tomateiro
e das cucurbitáceas, consideradas, frequentemente, pelos agricultores, como causadas por
deficiências nutricionais, são atribuídas a
vírus emergentes do género Crinivirus transmitidos por moscas brancas (Louro et al.,
2000b). Em 2000, foi identificado o Tomato
chlorosis virus (ToCV), um novo crinivirus
transmitido por B. tabaci e T. vaporariorum,
em culturas protegidas de tomateiro (Louro
et al., 2000a). Adicionalmente, foi identificado
o Cucurbit yellow stunting disorder virus
(CYSDV), crinivirus transmitido por B. tabaci,
em culturas protegidas de pepino e melão e
também em culturas de ar livre de melancia e
abóbora (Louro et al., 2000c; Louro & Quinot,
2001). Em 2003, foi também diagnosticado o
Cucumber vein yellow virus (CVYV), vírus
emergente do género Ipomovirus, transmitido
por B. tabaci, em várias espécies de cucurbitáceas de culturas protegidas e de ar livre
(Louro et al., 2003; 2004).
Convém salientar que estes vírus são de
quarentena, categoria A2 da Organização
Europeia e Mediterrânea para a Protecção das
Plantas (OEPP), e têm estado limitados à
região do Algarve, porém representam uma
séria ameaça para as culturas hortícolas e
horto-industriais nas regiões de Alentejo e
Ribatejo e Oeste, onde os vectores já estão
estabelecidos. No Verão de 2005 ocorreu um
surto epidémico de ToCV e TYLCV, associado
a grande infestação de B. tabaci em tomate de
indústria no Concelho de Campo Maior,
Alentejo (Louro et al. 2007).
ESTIMATIVA DO RISCO
Cerca de 50% da produção dos viveiros
do Algarve destina-se ao resto do País, pelo
que, desde que B. tabaci foi detectada naquela
região, a monitorização desta espécie foi
assumida como uma prioridade fitossanitária
a nível nacional, com especial atenção para os
viveiros de hortícolas, de modo a evitar-se a
sua dispersão e a de vírus por ela transmitidos
(Ramos et al., 2002a).
A estimativa do risco tem sido realizada
com recurso a armadilhas adesivas amarelas
(Fernandes & Ramos, 1996; Leite & Pinto,
1998; Arsénio et al., 2002; Lopes, 2002;
Ramos et al., 2002a) e/ou à inspecção visual,
ao início da manhã, de folhas/ folíolos (nos 3
estratos das plantas) e/ou de plantas inteiras
(Arsénio et al., 2002; Ramos et al., 2002b;
Queirós et al., 2003; Lopes, 2003).
O nível económico de ataque relativo a B.
tabaci depende, nomeadamente, da presença
dos vírus transmitidos pela espécie na cultura
e do estado fenológico da mesma. À partida,
quando os vírus estão presentes na cultura, a
tolerância à presença do vector é zero. Contudo, tendo em conta que quanto mais jovem
é a planta maior a susceptibilidade ao vírus
e a gravidade da infecção, passadas seis
semanas após a plantação, poderá haver
alguma tolerância à presença de B. tabaci
(Arsénio et al., 2002; N. Ramos, com. pess.).
No Algarve, os níveis populacionais de B.
tabaci têm vindo a aumentar relativamente a
T. vaporariorum, numa possível substituição
de uma espécie pela outra (Figueiredo et al.,
2000; Queirós, 2000b; Dores, 2005).
Nas condições do Algarve, B. tabaci é
polivoltina (Ramos et al., 2002b) e está aí
presente durante todo o ano. O período de
maior risco começa em Março, em estufas
(quando a temperatura média é de 20°C) e em
Junho, em culturas de ar livre (temperatura
média de 25° C), após o que a abundância
populacional aumenta até ao Outono. As
populações são mais elevadas no Verão e início
do Outono, e consideravelmente reduzidas no
Inverno, que é passado principalmente na fase
larvar (Ramos et al., 2002b; Lopes, 2003).
A correcta identificação das espécies é
essencial, dada a sua diferente capacidade de
transmissão de vírus e de aquisição de resistência a insecticidas. As diferentes espécies
de moscas brancas são diferenciadas através
de algumas características morfológicas das
pupas e dos adultos, como por exemplo as
que se verificam ao nível da glândula do
cimento, glândula acessória do aparelho
reprodutor das fêmeas, descrita e ilustrada
em Guimarães (1996).
PROSPECÇÃO DE INIMIGOS
NATURAIS
A grande capacidade de B. tabaci em
desenvolver resistência aos pesticidas tem
obrigado à procura de alternativas, onde se
inclui o fomento da limitação natural e a
realização de tratamentos biológicos. Diversos
trabalhos de prospecção realizados no país têm
revelado quais os inimigos naturais presentes,
naturalmente, nas culturas, o que permite a
identificação das condições essenciais à sua
conservação e a não introdução de espécies
exóticas na realização dos tratamentos biológicos.
No Quadro 1 são apresentadas as espécies
de parasitóides de B. tabaci detectadas em
hortícolas, em Portugal.
Relativamente aos predadores, estão
identificados no País, os mirídeos (Heteroptera: Miridae) Dicyphus cerastii, Nesidiocoris
tenuis (Silva, 1996; Carvalho, 1999), Macrolophus caliginosus (Lindberg, 1962) e, ainda, o
díptero (Muscidae) Coenosia attenuata (Prieto
et al., 2005). Os dois últimos mírídeos são
aconselhados para tratamentos biológicos pela
DGPC (www.min-agricultura.pt). Silva (1996)
e Carvalho & Mexia (2000) identificaram D.
cerastii como sendo o mirídeo mais abundante
nas estufas do Oeste.
Algumas destas espécies não são endémicas, pois foram introduzidas no passado,
porém, actualmente, ocorrem nas culturas, de
um modo natural, sem resultarem de um
tratamento biológico recente: é o caso, por
exemplo, de Encarsia pergandiella.
Salienta-se que os trabalhos de prospecção
de Queirós et al. (2003), em várias culturas
hortícolas no Algarve e Ribatejo e Oeste, e de
Dores (2005), também em várias culturas no
Algarve, não detectaram E. formosa, uma
espécie muito utilizada em culturas protegidas
em vários países europeus, e amplamente
comercializada. Estes resultados estão de
acordo com os obtidos noutros países da Bacia
do Mediterrâneo (Giorgini & Viggiani, 2000)
e com a hipótese de a espécie não estar bem
adaptada às respectivas condições ambientais.
Também Eretmocerus eremicus, amplamente
comercializado, foi detectado em níveis
populacionais muito baixos, no Algarve
(Dores, 2005).
E. mundus é particularmente abundante no
Algarve (Dores, 2005), tal como E. pergandiella, que também é abundante na zona de
Torres Vedras (Queirós, 2000b). Ambas as
espécies são também parasitóides de T.
vaporariorum.
Na procura de hospedeiros de D. cerastii
alternativos à cultura de tomate, entre a flora
adventícia, Carvalho (1999) não obteve
resultados conclusivos.
É importante referir que, embora a luta
biológica esteja a ter muito sucesso no combate
a T. vaporariorum, no caso de B. tabaci tem
havido grande dificuldade devido ao facto
desta espécie ser vectora de vírus de plantas
com elevado impacto económico. Assim, caso
se verifique a presença de vírus na cultura,
torna-se necessária a aplicação de pesticidas,
em detrimento do tratamento biológico, para
um mais rápido combate ao vector, com a
desvantagem da incompatibilidade entre estes
dois meios de luta. Com frequência, observase que, em estufas sujeitas a tratamentos com
pesticidas, os parasitóides só são detectados
no final do período cultural, quando os agricultores já não efectuam esses tratamentos
(Marques & Mexia, 2001). De igual modo, na
prospecção de mirídeos realizada por Silva
(1996), foi em estufas de agricultura biológica
que se detectou uma maior abundância de
mirídeos, relativamente à protecção integrada
e, principalmente, em relação à luta química
convencional. Contudo, numa situação de
necessidade de uso de pesticidas numa
cultura, a aplicação de tratamentos biológicos
nas áreas adjacentes poderá contribuir para
reduzir a abundância do vector e, portanto, a
pressão de infecção entre culturas.
PROTECÇÃO INTEGRADA
Apesar da dificuldade colocada pela
transmissão dos vírus à implementação de
programas de protecção integrada, várias são
as medidas que estão a ser utilizadas com o
objectivo de minorar o impacto de B. tabaci
em Portugal (Guimarães & Louro, 1995;
Arsénio et al., 2002; Ramos et al., 2002b;
Rodrigues, 2003), tais como: (1) utilização de
plantas de viveiro isentas de moscas brancas
e de vírus; (2) destruição das plantas doentes,
e das adventícias hospedeiras do vector e/ou
do vírus dentro e na vizinhança da cultura,
durante e no final do ciclo cultural, através de
arranque e queima; (3) exclusão do vector,
através de (a) aplicação de redes de malha
apropriada nas janelas/ nas ventilações das
estufas, (b) manutenção do plástico intacto
nessas estruturas, (c) utilização de portas
duplas calafetadas, (d) condicionamento do
acesso de pessoas às áreas de produção; (4)
monitorização com armadilhas amarelas
colocadas ao nível do topo da cultura; (5)
destruição do vector através de tratamentos
químicos e/ou biológicos; (6) ajustamento das
datas de plantação, de modo a coincidirem
com épocas de menor infestação de B. tabaci;
(7) garantia de que não haja coexistência de
culturas em diferentes estados de desenvolvimento na mesma estufa; (8) utilização de
cultivares tolerantes/resistentes aos vírus.
APRECIAÇÃO GLOBAL - LINHAS DE
TRABALHO A DESENVOLVER
Em Portugal, tem-se descurado a identificação dos biótipos de B. tabaci, o que é de
especial relevância dadas as diferenças
bioecológicas entre eles, que se traduzem num
diferente impacto económico e exigem
diferentes estratégias de controlo. Esta lacuna
deve-se, em grande parte, ao facto de nessa
identificação estarem envolvidas técnicas de
bioquímica e biologia molecular, que têm sido
muito pouco utilizadas na taxonomia dos
insectos no nosso País, onde a análise macro e
microscópica de características morfológicas
é, ainda, a base da identificação entomológica.
Urge, pois, aproveitar as potencialidades das
novas técnicas disponíveis.
A inventariação dos inimigos de B. tabaci,
a qual tem vindo a ser feita no nosso País, e
deve continuar, permite-nos ter conhecimento
da biodiversidade existente no território
nacional e evitar a introdução de espécies
exóticas aquando da realização de tratamentos
biológicos para o combate à praga. Contudo,
a selecção dos inimigos a utilizar nestes
tratamentos deve ter em conta não só a sua
presença e abundância nas culturas, mas
também a eficiência da sua acção. Assim, para
além da inventariação dos inimigos naturais,
há que investir na avaliação do seu papel
funcional nos ecossistemas agrários, neste
caso, a avaliação da sua eficiência como
predadores ou parasitóides.
É de particular importância a presença
de infra-estruturas ecológicas na vizinhança
das culturas, que constituam abrigos onde
os inimigos naturais da praga estejam a salvo
dos tratamentos com pesticidas, ou de outras
intervenções negativas para a biodiversidade,
e de onde possam recolonizar as culturas
agrícolas. Estas estruturas devem ser identificadas para os diferentes inimigos naturais
conhecidos e a gestão das mesmas deve ser
estudada.
Para uma correcta selecção das substâncias
activas a utilizar nos tratamentos químicos,
com vista à optimização do seu efeito, urge
avaliar a resistência das populações de B.
tabaci existentes em Portugal às substâncias
activas homologadas.
Desde 1995, os problemas fitovirológicos
associados a moscas brancas têm vindo a
aumentar no País: novos vírus identificados,
novas culturas afectadas e outras em risco,
nomeadamente horto-industriais e ornamentais e, introdução de vírus em novas regiões.
Actualmente, o cenário é bastante complexo,
por exemplo na cultura do tomateiro, onde
podem coexistir na mesma parcela e na mesma
planta diferentes espécies de vírus transmitidos
pela B. tabaci e/ou o mesmo vírus transmitido
por B. tabaci e T. vaporariorum. Várias linhas
de investigação estão em aberto. Especial
ênfase deverá ser dada a estudos de epidemiologia, visando a definição de estratégias
de protecção das culturas. Neste âmbito,
salienta-se a necessidade de implementação
de estudos das relações vírus-vector e, nomeadamente, a avaliação da eficiência e competência das populações portuguesas de B. tabaci
de transmitirem vírus.
