Caracterização funcional do sistema reprodutivo da aroeira-vermelha (Schinus
terebinthifolius Raddi), em Florianópolis-SC, Brasil
BOTÂNICA E FISIOLOGIA
Caracterização funcional do sistema reprodutivo da aroeira-vermelha (Schinus
terebinthifolius Raddi), em Florianópolis-SC, Brasil1
Characterization of the functional reproductive system of the pink-pepper
(Schinus terebinthifolius Raddi), in Florianópolis, SC, Brazil
Maurício LenziI; Afonso Inácio OrthII
IBiólogo, M.Sc. Programa de Pós-Graduação em Recursos Genéticos Vegetais/UFSC.
(mlenzi_pgrgv@yahoo.com.br)
IIProfº Ph.D. da Universidade Federal de Santa Catarina - UFSC, do Departamento
de Fitotecnia, do Centro de Ciências Agrárias - CCA. Caixa Postal 476, CEP
88040-900 Florianópolis, SC. 0xx (48) 331-5425. (aorth@mbox1.ufsc.br)
INTRODUÇÃO
Schinus terebinthifolius Raddi é uma Anacardiaceae pioneira, nativa do Brasil.
É popularmente conhecida como aroeira-vermelha, aroeira-pimenteira e pimenta
brasileira. Esta variação nos nomes se dá, principalmente, pelo fato de seus
frutos possuírem a aparência de uma pequena pimenta de coloração rosa-
avermelhada, por isso, também chamados de pimenta-rosa, "pink-pepper", "poivre
rose'', entre outros nomes.
A aroeira-vermelha possui inúmeras potencialidades medicinais e fitoquímicas.
Alguns de seus metabólicos secundários têm auxiliado no tratamento e cura de
diversos males (Guerra et al., 2000; Amorim & Santos, 2003). Porém,
atualmente, a espécie vem se destacando cada vez mais pelo consumo de seus
frutos (pimenta-rosa), cuja demanda tem aumentado muito, tanto no mercado
nacional como no internacional, que os utiliza como condimento alimentar.
Na atualidade, a exploração de seus frutos se restringe à coleta manual em
populações naturais, presentes principalmente em áreas de restinga do litoral
brasileiro. Apesar desta demanda, estudos relacionados à sua biologia
reprodutiva não foram realizados e são escassos os estudos desta natureza em
outras anacardiáceas nativas.
Embora seja uma espécie aparentemente pouco cultivada no Brasil, a pimenta-rosa
possui um grande potencial para exploração e uso. Em viveiros, esta espécie
floresce e frutifica já no primeiro ano de vida (Carvalho, 1994), o que sugere
um retorno a curto prazo para quem investir em seu cultivo. Adicionalmente, sua
alta plasticidade ecológica permite-lhe ocupar diversos tipos de ambientes e
formações vegetais (Fleig & Klein, 1989), favorecendo e aumentando as
chances de seu cultivo em diversas regiões do Brasil.
Por suas flores serem aparentemente díclinas, sob o prisma morfológico, em
função da redução ou aborto do gineceu e redução ou aborto do androceu, é
necessário que se comprove, experimentalmente, a funcionalidade destes órgãos
reduzidos, sendo que este padrão de apresentação floral parece ser comum em
algumas outras anacardiáceas (Copeland, 1959; Oliveira & Grotta, 1965;
Fleig, 1987; Fleig & Klein, 1989).
Assim, este trabalho teve a proposta de verificar e confirmar experimentalmente
o sistema reprodutivo da aroeira-vermelha, por meio de tratamentos de
polinização, em área de vegetação natural de restinga e em área
antropomorfizada. Tem-se, com isso, o intuito de contribuir para a domesticação
da espécie, para o manejo e produção de frutos, permitindo traçar novas
estratégias que auxiliem na conservação das populações naturais e na manutenção
das mesmas em diferentes ambientes.
MATERIAL E MÉTODOS
Os estudos foram conduzidos no município de Florianópolis, localizado na Ilha
de Santa Catarina, durante os meses de outubro de 2002 a janeiro de 2003
(primeiro período reprodutivo), e entre fevereiro e julho de 2003 (segundo
período reprodutivo), em duas áreas distintas. A Área de estudo (A),
pertencente ao Centro de Treinamento da EPAGRI (CETRE), está localizada no
bairro do Itacorubi (27º34'55,2''S e 48º30'17.4''W). Esta área é alterada
antropomorficamente, onde se cultivam espécies anuais e pastagem. A área de
estudo (B), situada na faixa litorânea, na costa leste da ilha, está sob
constante influência marinha. Esta segunda área é quase que predominantemente
coberta com vegetação de restinga (27º36'01.03'' S e 48º28'51.3'' W).
A estratégia reprodutiva desta espécie foi determinada, utilizando-se de 80
flores por tratamento de polinização, sendo que se utilizaram 20 flores em cada
uma de quatro plantas (repetições), para cada um dos tratamentos de
polinização, em ambas as áreas e nos dois períodos reprodutivos. Os tratamentos
de polinização foram desenvolvidos entre outubro e novembro de 2002 (primeiro
período reprodutivo), e de fevereiro a março de 2003 (segundo período
reprodutivo).
O tratamento de polinização livre foi realizado em todas as plantas sorteadas.
Este foi considerado o tratamento-controle, pois nele foi permitida a
polinização aberta (sem ensacamento) realizada pelos possíveis agentes de
transferência de pólen de cada local e ano.
O tratamento de polinização cruzada manual foi aplicado em flores ensacadas, no
dia que antecedeu a antese, com sacos de papel manteiga para impedir a
polinização natural. Uma mistura de pólen proveniente de flores masculinas foi
armazenada em eppendorf, e posteriormente transferida para os estigmas das
flores femininas com o auxílio de um pincel macio. Posteriormente, as flores
novamente foram ensacadas por todo o período de antese.
O tratamento de polinização cruzada manual em flores masculinas foi utilizado
para se determinar viabilidade do gineceu reduzido encontrado nas flores
masculinas. A metodologia utilizada para este tratamento foi igual à do
tratamento de polinização manual.
O tratamento de anemofilia foi realizado em plantas femininas distintas das
demais. Neste tratamento, as flores foram ensacadas com sacos de tecido de
voile com mesh de 500 micras, no dia anterior ao da antese, para se evitar a
presença de insetos e outros animais transportadores de pólen e permitir a
eventual passagem de grãos de pólen transportados pelos ventos.
Para o tratamento de agamospermia, foi procedida a retirada das anteras
(emasculação) nas flores masculinas, e nas femininas, a retirada das anteras
atrofiadas. Estas flores foram ensacadas com sacos de papel manteiga, no dia
que antecedeu a abertura floral, para impedir a polinização natural,
desensacadas na antese para que se pudesse realizar a emasculação e, em
seguida, novamente ensacadas.
Todas as plantas, inflorescências e flores sorteadas foram marcadas com fitas e
linhas coloridas, específicas para cada teste de polinização. Para o teste de
polinização livre, foi utilizada linha de costura, com coloração em tons de
caramelo, pois esta cor, aparentemente, não assustou os insetos visitantes
florais e, tampouco, impediu as suas visitações às flores da aroeira-vermelha.
O tratamento de partenocarpia foi determinado através da utilização de 80
frutos, oriundos de flores polinizadas naturalmente. Os frutos em laboratório
foram observados sob microscópio esteroscópio 4X de aumento, observou-se a
ausência de embrião (paternocarpia) ou a presença de um embrião, levando-se em
consideração se as sementes possuíam alguma indicação de predação ou
parasitismo, sendo estas descartadas.
Os dados resultantes dos tratamentos de polinização foram submetidos à Análise
de Variância (ANOVA), a 95% de confiabilidade (Sokal & Rohlf, 1981).
A partir dos resultados positivos obtidos nos tratamentos de polinização,
determinaram-se as taxas médias de frutificação efetiva.
Para se obter a taxa média de frutificação efetiva natural, escolheram-se
aleatoriamente 32 cachos de frutos (drupas) de plantas femininas de aroeiras-
vermelhas na área de restinga, e destas se calculou a média do número de
frutos. Deste modo, foi possível comparar a taxa de frutificação do tratamento
de polinização livre com a taxa de frutificação efetiva natural, levando-se em
consideração apenas os dados da área preservada, a fim de perceber como a
espécie se comporta reprodutivamente em seu ambiente natural.
A quantificação do número de grãos de pólen foi determinada seguindo-se a
metodologia proposta por Kearns & Inouye (1993), e o número de óvulos foi
determinado em 120 frutos, sob microscópio estereoscópio (16X). A razão pólen/
óvulo (P/O) foi determinada seguindo-se a fórmula proposta por Cruden (1977),
onde a razão pólen/óvulo (P/O) é obtida através da divisão da média do número
de grãos de pólen em uma flor masculina pelo número médio de óvulos em uma flor
feminina.
Através de visitas sistemáticas às áreas de estudo e às plantas marcadas,
observaram-se naturalisticamente os grupos de visitantes florais presentes
sobre as flores masculinas e femininas da aroeira-vermelha.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
A análise dos resultados dos diferentes tratamentos de polinização evidencia
que nem todos responderam com a frutificação. Os resultados negativos para os
tratamentos de polinização cruzada manual em flores masculinas demonstraram que
o gineceu reduzido destas flores não é funcional, pois em nenhuma das áreas e
épocas de floração foi constatada a formação de frutos nas inflorescências com
flores classificadas morfologicamente como masculinas. A falta de frutificação
no teste de anemofilia indicou que a espécie não é anemófila, ou seja, os grãos
de pólen da aroeira não são transportados pelo vento. Observou-se também que
nenhuma flor frutificou sem a presença de grãos de pólen (fertilização), e isto
demonstrou que a aroeira-vermelha não é uma espécie apomítica, isto é, não
possui a agamospermia como uma estratégia reprodutiva. Todas as sementes
observadas e consideradas intactas (sem indícios de predação ou parasitismo)
possuíam um embrião, indicando, portanto, que a espécie não é partenocárpica.
Apenas os tratamentos de polinização livre e polinização cruzada manual em
flores femininas resultaram em frutificação.
Os resultados positivos para os tratamentos de polinização livre e cruzada
manual em flores femininas demonstraram que esta espécie é dióica, e que suas
flores são díclinas. Sua estratégia de polinização é a cruzada (xenogamia/
alogamia), desta forma necessitando de agentes bióticos para o transporte dos
seus grãos de pólen. Pelas observações em campo, constatou-se que esta
transferência de pólen está sendo mediada exclusivamente por insetos
polinizadores, e isto foi confirmado durante as visitas às áreas de estudo,
onde se observou um grande e diversificado número de visitantes florais nas
flores da aroeira-vermelha, durante todo o período de floração. Estes insetos
constituíram-se, na sua maioria, de abelhas (Apidae, Halictidae, Colletidae e
Megachilidae), de moscas (Syrphidae, Calliphoridae, Muscidae, entre outras) e
de vespas (Vespidae, Pompilidae e Sphecidae), que visitaram as flores de ambos
os sexos ao longo de todo o dia. Desta forma, a aroeira-vermelha pode ser
classificada como uma espécie possuidora da síndrome de entomofilia e ser
generalista quanto à diversidade desta entomofauna visitante floral, tomando-se
como base a classificação proposta por Faegri & Van Der Pijl (1979).
A significância (QM= 43,71) constatada através da análise de variância (Tabela
1), para o sistema reprodutivo, ocorreu entre os tratamentos de polinização
(C). Os demais resultados não foram significativos (Tabela_1). A ausência de
interações entre anos, áreas e tratamentos demonstra que as plantas estudadas
se comportam reprodutivamente de maneira semelhante na sua estratégia de
polinização, como também em locais aparentemente distintos, e isso pode ser
explicado pelo fato de a aroeira-vermelha ser uma planta pioneira, com grande
plasticidade ecológica e, portanto, adaptada a diferentes ambientes.
Analisando-se os resultados na Tabela_2, verifica-se que a significância
constatada na análise de variância (Tabela_1), entre os tratamentos de
polinização (C), está associada às médias dos tratamentos de polinização livre
e polinização cruzada manual, que diferiram significativamente entre si (F=
12,38; p<0,05). Essa diferença nas médias demonstra que há uma tendência de a
polinização cruzada manual resultar em maior frutificação, pois as maiores
taxas de frutificação (56,25% e 51,25%) foram encontradas no ano de 2002, na
área antropomorfizada e na área natural, respectivamente, nesse tratamento
(Tabela_2). Contudo, os resultados dos tratamentos de polinização livre
apresentaram taxas de frutificação relativamente altas (43, 75% e 41,25%),
ambas no ano de 2003, na área antropomorfizada e na área natural,
respectivamente (Tabela_2), devido à presença de maior número de polinizadores
nesta época.
Estes resultados demonstram que a aroeira-vermelha responde bem à manipulação
artificial (humana) de suas flores, mas que, também, está obtendo um excelente
sucesso reprodutivo através da polinização livre (xenogamia/alogamia).
Stephenson (1981) e Vieira et al. (1992) sugerem que polinizadores podem ser um
dos fatores limitantes à produção natural de frutos. Porém, aparentemente, a
aroeira-vermelha resolveu este problema, apresentando flores generalistas, que
aumentam assim, sobremaneira, suas chances de fertilização através de maior e
diversificada entomofauna, o que pode ser constatado pelas taxas de
frutificação do tratamento de polinização livre (Tabela_2).
Adicionalmente, tem-se observado uma redução significativa de grupos de insetos
polinizadores de plantas (Laroca & Orth, 2002), fato este que deve ser
levado em consideração quando se avalia a frutificação natural observada em
diferentes ambientes e em diferentes épocas, mormente em ambientes alterados
pela ação do homem. Neste contexto, percebe-se a existência de uma taxa média
de frutificação efetiva (12,5%) inferior às demais, no primeiro período
reprodutivo, na área alterada (Tabela_2). Este resultado pode ser explicado
pela ausência de insetos visitantes (potenciais polinizadores), os quais
praticamente não foram observados durante as visitas ao local, neste período, e
isto confirma mais uma vez, que a espécie necessita dos insetos (como vetores
de pólen) para se reproduzirem e realizarem as trocas gênicas entre e dentro
das populações de S. terebinthifolius. Corroborando essa afirmação, no segundo
ciclo e nessa área alterada, foi constatada taxa média de polinização livre
maior (35%), resultante de maior presença de visitantes florais, em especial
das abelhas exóticas Apis mellifera.
Apesar de esse estudo não ter contemplado uma análise de custos do método de
polinização cruzada manual, pode-se perceber, durante os trabalhos de
polinização em campo, que essa forma de polinização não é a mais indicada,
nesse particular. O pequeno tamanho das flores (<5mm) e o grande número dessas
seriam os fatores limitantes para o uso dessa metodologia em áreas de cultivo
mais intensificado, pois demandaria muito tempo e mão-de-obra qualificada e em
grande quantidade. Portanto, a polinização livre (mediada por abelhas A.
mellifera) seria o método mais indicado para o aumento da frutificação da
aroeira-vermelha em áreas de cultivo.
Outra observação relevante quanto à manipulação das inflorescências e flores da
aroeira-vermelha é a queda de um grande número destas. Uma explicação plausível
para este fato seria o aumento na produção de etileno, aumento este que pode
ter sido causado pelas altas temperaturas no período (verão/outono), ou então,
por traumas causados durante a manipulação das inflorescências e botões florais
(Ferri, 1986; Arteca, 1996). Além disso, o posterior ensacamento com saquinhos
de papel amanteigado possivelmente favorece a concentração do etileno em seu
interior. Este problema foi atenuado, procurando-se diminuir consideravelmente
os traumas quando na manipulação das inflorescências, botões florais e no seu
posterior ensacamento, e desenvolvendo-se os tratamentos de polinização
preferencialmente nas horas com as temperaturas mais amenas do dia.
A média de flores femininas, verificada em uma inflorescência, foi de 346,25 ±
53,91 (N= 8), e a média de frutos em um cacho foi de 120,18 ± 26, 89 (N= 32).
Portanto, a taxa de frutificação efetiva natural determinada para a aroeira-
vermelha, nesse estudo, foi da ordem de 34, 7%, sendo esta muito próxima da
taxa média de frutificação obtida nos tratamentos de polinização livre na área
natural (34%). Este resultado demonstra que a metodologia utilizada neste
estudo para o teste de polinização livre foi adequada.
Fuzeto et al. (2001) obtiveram uma taxa de frutificação efetiva da ordem de 32%
para a espécie dióica Cabralea canjerana, originada de polinização aberta, a
qual corresponde, mormente, ao teste de polinização livre neste estudo.
Stephenson (1981) revisou a taxa de frutificação efetiva em 59 espécies
vegetais, mostrando que apenas algumas destas possuíam uma frutificação efetiva
superior a 40%. Duas outras espécies de anacardiáceas, segundo este mesmo
autor, apresentaram taxas de frutificação inferiores à encontrada para S.
terebinthifolius neste trabalho: Anacardium occidentale L. apresentou uma taxa
de frutificação de 10% e Mangifera indica L. apresentou uma taxa de
frutificação que variou de 0,1 a 0,4%.
A flor masculina possui, em média, 99.267 grãos de pólen, e a feminina é
uniovulada. A razão pólen/óvulo para a espécie é de 992.667:1, considerando-se
a produção de pólen de uma flor masculina para o óvulo de uma flor feminina.
Seguindo-se a classificação proposta por Cruden (1977), determinou-se que S.
terebinthifolius é uma espécie que apresenta uma razão pólen/óvulo alta,
portanto considerada uma espécie xenogâmica, ou seja, dependente da polinização
cruzada para obter seu sucesso reprodutivo, uma conclusão bastante óbvia para
uma espécie dióica como S. terebinthifolius.
A razão pólen/óvulo está diretamente relacionada ao modo de polinização e ao
sistema reprodutivo das espécies e, tratando-se de uma espécie xenogâmica,
maior oferta de grãos de pólen gera um substancial benefício ao seu sistema
reprodutivo, pois maior carga de grãos de pólen é depositada sobre os estigmas,
e maior número de flores podem receber este pólen (Bertin, 1989). Espécies com
um grande número de óvulos requerem maior quantidade de grãos de pólen sobre
seus estigmas, comparadas às espécies com poucos óvulos por flor (Ramírez,
1995), e a carga de pólen requerida para produzir frutos em espécies
uniovuladas como a aroeira-vermelha, é menor (Armstrong & Irvine, 1989).
Esta hipótese explica em parte o sucesso da fertilização de um grande número de
flores femininas nas plantas de aroeira-vermelha e suas altas taxas de
frutificação observadas nos tratamentos de polinização livre (Tabela_2), isso
se ocorrer a presença de agentes polinizadores.
O início do processo do amadurecimento, e conseqüente dispersão dos frutos,
ocorreu após 30 dias da floração, perdurando até o mês de janeiro de 2003
(primeiro período reprodutivo) e julho de 2003 (segundo período reprodutivo).
Quando degustados, os frutos oriundos das aroeiras-vermelhas da área de
restinga apresentaram um sabor salgado e considerados de qualidade inferior
para consumo, provavelmente devido à presença dos ventos maritmos com altos
teores de NaCl (sal). Já os frutos colhidos na área alterada, mais distante da
influência marinha, possuíam um sabor doce-apimentado, típico da pimenta-rosa,
sendo, portanto, os mais aconselhados para consumo. Estas observações
preliminares do sabor são relevantes, contudo novos estudos que contemplem
metodologias mais especificas, fazem-se necessários, para se avaliar o sabor e
se verificar as qualidades nutricionais da pimenta-rosa em diferentes
ambientes.
CONCLUSÃO
1. As flores de S. terebinthifolius, além de possuírem órgãos reprodutivos
normais, possuem órgãos reduzidos que não são funcionais, o que comprova a
dioicia da espécie.
2. As aroeiras-vermelhas das áreas estudadas responderam com alto sucesso
reprodutivo aos tratamentos de polinização cruzada manual e livre, exceto no
primeiro período reprodutivo na área alterada, devido à baixa presença de
visitantes florais. Portanto, entende-se que a redução da visitação ou da
presença de polinizadores às flores da aroeira-vermelha é um fator limitante
para o sucesso reprodutivo da espécie, pois, com menor número de polinizadores,
a frutificação tende a cair.
3. O método de polinização livre (mediado por insetos) é o mais indicado para o
aumento da frutificação da aroeira-vermelha, devido ao pequeno tamanho de suas
flores.
4. A relação pólen/óvulo é elevada e caracteriza a planta como xenogâmica, ou
seja, dependente obrigatoriamente da ação de agentes polinizadores, nesse caso,
de diversos grupos de insetos, em especial das abelhas.
5. Nesse sentido, os resultados obtidos nesse estudo tornam-se um indicativo
para a conservação dos remanescentes de restinga e daqueles próximos às áreas
de cultivo, como garantia da sobrevivência de inúmeras espécies animais e
vegetais e, por conseguinte, das próprias populações de aroeiras-vermelhas.
